全车站皆位于地面，站内配置岛式月台一座，铁路线两条，其中二号线是主要使用的上下车路线。

全日皆有站员驻守。

站内设有绿视窗（みどりの窓口）、旅游服务中心、车站小卖场KIOSK（キヨスク）、立食麵摊与候车室等设施。

超级宗谷号、佐吕别号（サロベツ）这两辆特急列车行抵稚内后，会折返行驶至南稚内站的车库（旧称“稚内机关区”）进行整备。

站内设有列车接近警报器。

在稚内站月台北端设有一“JR日本最北端的车站”立碑，上面记录有车站的纬度（北纬45度24分44秒）。除此之外，在铁轨最北的末端还设有一“最北端的线路”木牌看板，上面注明JR系统最北端车站（宗谷本线稚内站）与最南端车站（指宿枕崎线西大山车站）之名称与两车站的设定日期。这两个立碑与木牌已经成为来到稚内的观光客一定会留影的观光名胜。

今日的稚内站并不是当初最早设定的稚内站。第一代的稚内站是今日的南稚内站，设于1924年，而今日的稚内站则是1923年时设定的稚内港车站，当初是为了连结稚内与桦太（今俄罗斯萨哈林州库页岛）大泊町之间的铁路联络船（Trainferry）航线“稚泊航路”而设定，但铁道路线实际延伸到稚内港车站内，则已经是1928年时的事。1939年时（旧）稚内站改名为南稚内站，而稚内港车站则正式更名为稚内站。1940年时为了便利搭乘联络船的旅客，在车站内设定了临时上下车用的“稚内码头车站”（稚内桟桥駅），但第二次世界大战之后日本战败、桦太被苏联占领，导致稚泊航路停止营运，稚内码头车站自然废止。

1923年（大正12年）12月26日-稚内港车站开始营运（初设时站内尚未铺设铁轨，主要是为了作为稚泊航路的接续点而设定）。

1928年（昭和3年）12月26日-宗谷线（旧）稚内站～稚内港车站间开始营运（稚内港车站首度开始作为铁道车站使用）。

1938年（昭和13年）10月1日-稚内码头车站（稚内港车站内的临时乘车场）开始营运。

1939年（昭和14年）2月1日-正式改名为稚内站。

1945年（昭和20年）8月25日-稚泊联络船停止营运（稚内码头车站实际上被废止）。

1987年（昭和62年）4月1日-日本国铁（JR）正式民营化并进行分割，稚内站划归由JR北海道继承。

2010年（平成22年）1月30日-撤除二号月台，腾出修筑新站体时所需的用地。

2011年（平成23年）4月2日-第二代站房停用。

4月3日-第三代新站房正式启用。

2004年5月6日时NHK曾播出过一名为《列岛纵断铁道12000公里之旅～持最长单程车票旅行42日～》（《列岛縦断鉄道12000キロの旅～最长片道切符でゆく42日～》）的电视节目企画，要挑战如何在路线不重複的情形下利用日本国内的铁道路线进行距离最长的火车旅行。该节目中计算出最长程的路线是以稚内站作为出发点，并且在九州的肥前山口车站终结。

稚内站同时是全日本铁道与JR铁道里最北方的车站，与稚内站相呼应的，其他几个日本或JR之最的车站还包括了：

东根室车站：日本与JR最东端的车站，位于北海道道东地区。

佐世保车站：JR最西端的车站，位于九州西北部。

田平平户口车站（たびら平戸口駅）：日本本土最西边的车站，是松浦铁道西九州线的车站，原本一度是日本全国最西端的车站，但在沖绳都市单轨线（沖縄都市モノレール线）通车后失去了全日本最西的地位。

西大山车站：原为日本最南端车站，但在沖绳岛上的沖绳都市单轨线通车后就失去了全日本最南车站的地位，但仍然是JR系统里最南端的车站。

赤岭车站：日本最南端车站，是沖绳都市单轨线的南端终点站。

那霸机场车站（那霸空港駅）：日本最西端的车站，是沖绳都市单轨线的一站，实际位置位于整条路线的最西端点。